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Single Unit and Population Analysis of Saccade-related Fastigial Nucleus Activity in the Alert Monkey
Single Unit and Population Analysis of Saccade-related Fastigial Nucleus Activity in the Alert Monkey
A remarkable role in saccade control is played by the cerebellar caudal fastigial nucleus, FN (fastigial oculomotor region, FOR), which lies under the cerebellar vermis. FOR bursting activity is related to many saccade properties, such as direction, amplitude and duration. The precise mechanism by which FOR bursting influences a saccade is under debate. It has been assumed on the basis of microelectrode recordings that saccade-related FOR neurones act without receiving information about the eye position. Similarly, discharge activity of P-cells in the oculomotor vermis does not reveal a prominent eye position-dependency. On the other hand, it is proposed that eye position supports saccadic control via at least some FOR neurones, as some authors found that a minority of FOR neurones do react to a change in horizontal eye position. Likewise, studies on saccade metrics in vermal oculomotor areas indicate that the effects of lesions or of electrical stimulations vary with the starting position of the eye. This suggests that these areas are involved in the neuronal compensation for non-linearities in orbital mechanics. In any case, it is generally agreed that there is a consistent difference in the timing of saccade-related bursts produced by FOR neurones, resulting in shorter latencies for contralateral than for ipsilateral saccades. This pattern of burst timing indicates that the bursts are associated with the beginning of contralateral saccades and with the end of ipsilateral ones. We have investigated (1) whether or not the initial eye position has an effect on bursts for ipsilateral and contralateral saccades, (2) if there is a difference between centripetal and centrifugal saccades, and (3) if FOR neurones influence acceleration and deceleration of a saccade and, if so, in what way. For this purpose, a 9-point horizontal starting position training paradigm was applied, using a 3x3 square grid spaced at 16° intervals. Based on observations on 75 saccade-related FOR neurones, our results permit the following conclusions. (1) Ipsilateral saccades clearly differ from contralateral ones. Individual neurone analysis as well as population burst analysis based on averaging the data across neurones, show that neither the vertical nor the horizontal component of the initial eye position substantially influences saccade-related bursting of the FOR neurone population. (2) Centripetal and centrifugal saccades do not differ as to FOR bursting. (3) Although most FOR neurones do not receive information about eye position, they seem to play a crucial role in acceleration and/or deceleration of saccades. Finally, as the discharge patterns of individual neurones are highly variable, with prominent differences in both latency and amplitude, we propose that modification of the relative contributions of individual FOR neurones to the total FOR neurone population response may provide a mechanism for the adaptive control of saccade metrics in the Rhesus monkey., In der Regelung einer Sakkade spielt der Nucleus fastigii (fastigial oculomotor region, FOR), der unter dem okulomotorischen Vermis im Kleinhirn liegt, eine bemerkenswerte Rolle. Das Entladungsmuster der FOR-Neurone beeinflusst mehrere Eigenschaften der Sakkade, wie z. B. Richtung, Amplitude und Dauer. Der präzise Mechanismus des Einflusses des FOR-Burstes auf die Sakkade ist bisher nicht genau bekannt. Basierend auf Mikroelektrodenregistrierungen hat man angenommen, dass sakkadenbezogene FOR-Neurone aktiv sind, ohne über die initiale Augenposition informiert zu sein. Auch geben die Entladungsrate der Purkinje-Zellen im okulomotorischen Vermis keinen Hinweis auf einen deutlichen Einfluss der Augenposition. Andererseits hat man gefunden, dass eine gewisse Anzahl von FOR-Neuronen doch auf eine Änderung der horizontalen Augenposition reagiert. Auch Untersuchungen über die Sakkadenmetrik im okulomotorischen Vermis weisen darauf hin, dass der Einfluss elektrischer Stimulation sich in Abhängigkeit von der initialen Augenposition ändert. Dies könnte darauf hinweisen, dass diese Gebiete eine enge Beziehung zum neuronalen Ausgleich der nonlinearen orbitalen Mechanismen haben. Allgemein akzeptiert ist, dass es einen deutlichen Unterschied des sakkadenbezogenen FOR-Burstes für contralaterale und ipsilaterale Sakkaden gibt. Die Analyse zeigt, dass der Burst mit dem contralateralen Sakkadenbeginn und mit dem ipsilateralen Sakkadenende korreliert. Es wurde untersucht: (1) ob die Augenposition die neuronale Entladungsrate der FOR-Neurone ipsilaterale und contralaterale Sakkaden beeinflusst, (2) Ob es einen Unterschied des Burstes gibt zwischen zentripetale und zentrifugale Sakkaden, und (3) Wie FOR-Neurone die Akzeleration und Deceleration der Sakkaden beeinflussen. Zu diesem Zweck wurde trainierten Affen ein Lichtpunkt mit 9 Positionen auf einem 3x3 Gitter mit 16° horizontalen und vertikalen Intervallen dargeboten. Basierend auf der Analyse von 75 Neuronen ergaben sich die folgenden Ergebnisse: 1. Die Bursts für ipsilaterale und contralaterale Sakkaden zeigten klare Unterschiede. Jedoch hatte weder die horizontale noch die vertikale Augenposition einen Einfluss auf die neuronale Entladungsrate der FOR-Neurone. 2. Es fanden sich keine Unterschiede zwischen zentripetalen und zentrifugalen Sakkaden in Bezug auf die FOR-Entladungsraten. 3. Besonders die über mehrere Neurone gemittelten Daten (Poplulationsanalyse) zeigten eine klaren Bezug der neuronalen Entladungsrate zur Akzeleration und Deceleration der Sakkaden. Es wurde beobachtet, dass die Burstentladungen einzelner Neurone des FOR eine grosse Variablität und keine klaren Beziehungen zur Sakkakenstruktur zeigten. Erst die über mehrere Neurone gemittelten Daten (Populationsanalyse) zeigte einen klaren Bezug zwischen Beschleunigung und Verlangsamung der Sakkaden. Diese Ergebnis ist neu und bestätigt den Bericht andere Autoren, die früher berichteten, dass im Unterschied zu individuellen Purkinjezellen, die Gesamtpopulation dieser Zellen einen präzisen Zusammenhang von neuronaler Aktivität und dem Beginn und Ende einer Sakkade zeigt (Thier et al., 2000)
Fastigial nucleus, saccades, saccadic burst neurons, monkey
Guan, Yanfang
2003
Deutsch
Universitätsbibliothek der Ludwig-Maximilians-Universität München
Guan, Yanfang (2003): Single Unit and Population Analysis of Saccade-related Fastigial Nucleus Activity in the Alert Monkey. Dissertation, LMU München: Medizinische Fakultät
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Abstract

A remarkable role in saccade control is played by the cerebellar caudal fastigial nucleus, FN (fastigial oculomotor region, FOR), which lies under the cerebellar vermis. FOR bursting activity is related to many saccade properties, such as direction, amplitude and duration. The precise mechanism by which FOR bursting influences a saccade is under debate. It has been assumed on the basis of microelectrode recordings that saccade-related FOR neurones act without receiving information about the eye position. Similarly, discharge activity of P-cells in the oculomotor vermis does not reveal a prominent eye position-dependency. On the other hand, it is proposed that eye position supports saccadic control via at least some FOR neurones, as some authors found that a minority of FOR neurones do react to a change in horizontal eye position. Likewise, studies on saccade metrics in vermal oculomotor areas indicate that the effects of lesions or of electrical stimulations vary with the starting position of the eye. This suggests that these areas are involved in the neuronal compensation for non-linearities in orbital mechanics. In any case, it is generally agreed that there is a consistent difference in the timing of saccade-related bursts produced by FOR neurones, resulting in shorter latencies for contralateral than for ipsilateral saccades. This pattern of burst timing indicates that the bursts are associated with the beginning of contralateral saccades and with the end of ipsilateral ones. We have investigated (1) whether or not the initial eye position has an effect on bursts for ipsilateral and contralateral saccades, (2) if there is a difference between centripetal and centrifugal saccades, and (3) if FOR neurones influence acceleration and deceleration of a saccade and, if so, in what way. For this purpose, a 9-point horizontal starting position training paradigm was applied, using a 3x3 square grid spaced at 16° intervals. Based on observations on 75 saccade-related FOR neurones, our results permit the following conclusions. (1) Ipsilateral saccades clearly differ from contralateral ones. Individual neurone analysis as well as population burst analysis based on averaging the data across neurones, show that neither the vertical nor the horizontal component of the initial eye position substantially influences saccade-related bursting of the FOR neurone population. (2) Centripetal and centrifugal saccades do not differ as to FOR bursting. (3) Although most FOR neurones do not receive information about eye position, they seem to play a crucial role in acceleration and/or deceleration of saccades. Finally, as the discharge patterns of individual neurones are highly variable, with prominent differences in both latency and amplitude, we propose that modification of the relative contributions of individual FOR neurones to the total FOR neurone population response may provide a mechanism for the adaptive control of saccade metrics in the Rhesus monkey.

Abstract

In der Regelung einer Sakkade spielt der Nucleus fastigii (fastigial oculomotor region, FOR), der unter dem okulomotorischen Vermis im Kleinhirn liegt, eine bemerkenswerte Rolle. Das Entladungsmuster der FOR-Neurone beeinflusst mehrere Eigenschaften der Sakkade, wie z. B. Richtung, Amplitude und Dauer. Der präzise Mechanismus des Einflusses des FOR-Burstes auf die Sakkade ist bisher nicht genau bekannt. Basierend auf Mikroelektrodenregistrierungen hat man angenommen, dass sakkadenbezogene FOR-Neurone aktiv sind, ohne über die initiale Augenposition informiert zu sein. Auch geben die Entladungsrate der Purkinje-Zellen im okulomotorischen Vermis keinen Hinweis auf einen deutlichen Einfluss der Augenposition. Andererseits hat man gefunden, dass eine gewisse Anzahl von FOR-Neuronen doch auf eine Änderung der horizontalen Augenposition reagiert. Auch Untersuchungen über die Sakkadenmetrik im okulomotorischen Vermis weisen darauf hin, dass der Einfluss elektrischer Stimulation sich in Abhängigkeit von der initialen Augenposition ändert. Dies könnte darauf hinweisen, dass diese Gebiete eine enge Beziehung zum neuronalen Ausgleich der nonlinearen orbitalen Mechanismen haben. Allgemein akzeptiert ist, dass es einen deutlichen Unterschied des sakkadenbezogenen FOR-Burstes für contralaterale und ipsilaterale Sakkaden gibt. Die Analyse zeigt, dass der Burst mit dem contralateralen Sakkadenbeginn und mit dem ipsilateralen Sakkadenende korreliert. Es wurde untersucht: (1) ob die Augenposition die neuronale Entladungsrate der FOR-Neurone ipsilaterale und contralaterale Sakkaden beeinflusst, (2) Ob es einen Unterschied des Burstes gibt zwischen zentripetale und zentrifugale Sakkaden, und (3) Wie FOR-Neurone die Akzeleration und Deceleration der Sakkaden beeinflussen. Zu diesem Zweck wurde trainierten Affen ein Lichtpunkt mit 9 Positionen auf einem 3x3 Gitter mit 16° horizontalen und vertikalen Intervallen dargeboten. Basierend auf der Analyse von 75 Neuronen ergaben sich die folgenden Ergebnisse: 1. Die Bursts für ipsilaterale und contralaterale Sakkaden zeigten klare Unterschiede. Jedoch hatte weder die horizontale noch die vertikale Augenposition einen Einfluss auf die neuronale Entladungsrate der FOR-Neurone. 2. Es fanden sich keine Unterschiede zwischen zentripetalen und zentrifugalen Sakkaden in Bezug auf die FOR-Entladungsraten. 3. Besonders die über mehrere Neurone gemittelten Daten (Poplulationsanalyse) zeigten eine klaren Bezug der neuronalen Entladungsrate zur Akzeleration und Deceleration der Sakkaden. Es wurde beobachtet, dass die Burstentladungen einzelner Neurone des FOR eine grosse Variablität und keine klaren Beziehungen zur Sakkakenstruktur zeigten. Erst die über mehrere Neurone gemittelten Daten (Populationsanalyse) zeigte einen klaren Bezug zwischen Beschleunigung und Verlangsamung der Sakkaden. Diese Ergebnis ist neu und bestätigt den Bericht andere Autoren, die früher berichteten, dass im Unterschied zu individuellen Purkinjezellen, die Gesamtpopulation dieser Zellen einen präzisen Zusammenhang von neuronaler Aktivität und dem Beginn und Ende einer Sakkade zeigt (Thier et al., 2000)