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Coding of spatial and temporal frequency in bat biosonar
Coding of spatial and temporal frequency in bat biosonar
Fledermäuse senden Ultraschallrufe aus und lauschen auf Echos um sich in ihrer Umgebung zu orientieren und Beute zu jagen. Dank dieser Fähigkeit zur Echoortung sowie zum aktiven Flug haben sich Fledermäuse eine überaus ergiebige ökologische Nische erschlossen, den nächtlichen Luftraum. Ihr "sechster Sinn" hat Fledermäusen also Unabhängigkeit vom Sonnenlicht beschert. Aber inwiefern kann Hören Sehen ersetzen? Die vorliegende Arbeit beschäftigt sich mit der Frage wie Echoortung bestimmte räumliche und zeitliche Parameter der Umgebung verarbeitet. Wenn es um die Wahrnehmung räumlicher Strukturen geht, stehen echoortende Tiere vor einer speziellen Herausforderung. Die Cochlea, das Sinnesepithel des Hör-systems, kann Rauminformation nicht direkt kodieren. Stattdessen muss Rauminformation errechnet werden, über den Vergleich der Signale an beiden Ohren. Im ersten Kapitel dieser Dissertation teste ich die Hypothese, dass Echoortung dennoch Raumfrequenzen heranzieht um ein Bild der Umgebung zu formen. Das Konzept der Raumfrequenz spielte eine entscheidende Rolle in unserem Verständnis von visueller Wahrnehmung. In der vorliegenden Arbeit zeige ich, dass trotz grundlegender mechanistischer Unterschiede zwischen Seh- und und Hörvermögen beide Sinnessysteme Zugang zu Raumfrequenzinformation haben. Sechs Fledermäuse (Phyllostomus discolor) wurden darauf andressiert, eine Oberfläche mit Wellen unter-schiedlicher Raumfrequenz und Tiefe von einer glatten Oberfläche zu unterscheiden. Meine Messungen zeigen dass Fledermäuse viel empfindlicher gegenüber hohen Raumfrequenzen sind als gegenüber niedrigen Raumfrequenzen, d.h. einen sensorischen Hochpassfilter für Raumfrequenz besitzen. Zusätzlich untersuchte ich welche sensorischen Reize den Fledermäusen zur Verfügung stehen um Raumfrequenz zu bewerten. Ich fand heraus, dass diese Reize sich grundlegend von solchen unterscheiden, welche die visuelle Wahrnehmung von Raumfrequenz vermitteln. Während visuelle Raumfrequenzwahrnehmung das Ergebnis feinabge¬stimmter räumlicher Empfindlichkeit der Retinazellen ist, wird Raumfrequenz¬wahrnehmung mit Echoortung durch objektspezifische Reflektionseigenschaften erreicht. Der Nachweis eines Hochpassfilters in der Echoortung von Fledermäusen offenbart funktionelle Gemeinsamkeiten zwischen Sehen und Echoortung, die beiden Systemen Zugang zum Raumprofil der Umgebung ermöglichen und damit der Figur-Grund-Wahrnehmung zugrunde liegen. Diese funktionellen Gemeinsamkeiten, aber mechanistischen Unterschiede machen deutlich, dass ein Sinnessystem-übergreifender Bedarf an räumlicher Umgebungsinformation besteht. Das Gehör brilliert in der Messung winziger Laufzeitunterschiede. Doch wenn es darum geht zeitlichen Änderungen von Echoparametern zu folgen, scheint das Echo-ortungssystem einer typischen Fledermaus im Nachteil. Der Ortungsruf einer frequenzmodulierenden Fledermaus ist zu kurz um einen kompletten Bewegungs¬zyklus abzubilden. Um Bewegung nachzuverfolgen müssen Fledermäuse die Laufzeit-unterschiede ganzer Sequenzen von Ruf-Echo-Paaren vergleichen. Im zweiten und dritten Kapitel der vorliegenden Arbeit quantifizierte ich die Empfindlichkeit von Fledermaus¬echoortung für zeitliche Modulationen verschiedener Echoparameter. Schlagende Insektenflügel erzeugen natürliche Echomodulationen, und zwar gleichzeitig Modulationen von Laufzeit und Lautstärke. Im zweiten Kapitel führe ich eine Methode ein, mit deren Hilfe sich Laufzeit und Lautstärke der Echos unabhängig voneinander manipulieren lassen. Eine akustische virtuelle Realität ermöglicht die separate Untersuchung der Effekte des jeweiligen Parameters auf die Wahrnehmung der Fledermaus. Ich zeige, dass bei der frequenz-modulierenden Fledermaus P. discolor die Empfindlichkeit für Modulationen der Echolaufzeit stark von der Modulationsrate abhängt. Am empfindlichsten waren die Tiere bei Modulationsraten unter 20 Hz und über 50 Hz. Ich zeige, dass Echoortung für Wechselwirkungen zwischen Modulationsrate und Rufrate anfällig ist, ein Phänomen, das ich als einen echoakustischen Wagenradeffekt bezeichne. Weiter zeige ich, dass bei hohen Modulationsraten Doppler-Verzerrungen zusätzliche spektrale und zeitliche Reize herbeiführen, was den Wiederanstieg der Empfindlichkeit bei hohen Modulationsraten erklären kann. Die bedeutet, dass für die weltweit hunderten Arten frequenzmodulierender Fledermäuse Doppler-Verzerrungen eine wichtige Rolle bei der Flügelschlagwahrnehmung spielen könnten. Im dritten Kapitel vertiefe ich meine Untersuchungen zum Thema Empfindlichkeit von Echoortung gegenüber Echomodulationen. Mit Hilfe der virtuellen Realität moduliere ich die Echolautstärke unabhängig von der Echolaufzeit. Ich kann zeigen, dass P. discolor diese Lautstärkemodulationen wahrnehmen kann und dass die Detektionsleistung der Tiere mit der Modulationsrate ansteigt. Ich führe an, dass sich die Wahrnehmung von Lautstärkemodulationen mit Echoortung grundlegend von der Wahrnehmung von Laufzeitmodulationen unterscheidet. Weiter spekuliere ich, dass der Wahrnehmung schneller Lautstärkemodulationen spektrale Reize zu Grunde liegen. In ihrer Gesamtheit liefert die vorliegende Arbeit experimentelle Nachweise zu wichtigen perzeptorischen Prozessen in der Echoortung frequenzmodulierender Fledermäuse. Meine Erkenntnisse zeigen eine Möglichkeit auf, wie Fledermäuse dem vermeintlich unumgänglichen Kompromiss zwischen räumlichem und zeitlichem Auflösungsvermögen entgehen könnten. Damit stelle ich eine Alternative zur traditionellen Sichtweise, dass die sensorischen Einschränkungen des Gehörs automatisch zu geringerer Leistungsfähigkeit führen. Ich lege dar wie divers die Selektionsfaktoren sind, die auf das Echoortungssystem von Fledermäusen einwirken. Diese Dissertation nimmt daher Einfluss auf die Forschungsbereiche Neuroethologie, Verhaltensökologie, Tierphysiologie und Evolution, und kann zur Weiterentwicklung technischen Sonars beitragen., Bats emit ultrasonic cries and listen to the reflected sounds to orient and forage in their environment. The rich ecological niche of nocturnal air space became accessible through bats’ capability of sustained flight and echolocation. Their “sixth sense” gained them autonomy from sunlight, but to what extent can hearing replace vision? This thesis addresses the question how echolocation encodes certain spatial and temporal parameters of the environment. Echolocation poses a challenge to the perception of spatial layouts because the auditory sensory epithelium, the cochlea, does not explicitly encode space like the eye’s retina does; space must be computed by comparing echo cues at both ears. In the first chapter of this thesis, I test the hypothesis that despite this challenge, bat echolocation utilizes the concept of spatial frequency to form perceptual representations of bats’ habitat. Spatial frequency has been crucial to understand visual perception. I show that both sensory systems, echolocation and vision, have access to spatial frequency information despite their fundamental mechanistic differences. I trained six bats (Phyllostomus discolor) to discriminate ripples of different spatial frequencies from a smooth surface and measured echo-acoustic depth-contrast-sensitivity functions. I show that bats are much more sensitive to high spatial frequencies, exemplifying a spatial high-pass filter. Additionally, I evaluated the perceptual cues available to the bats to assess spatial frequency and found them fundamentally different from those in vision. While spatial frequency perception in vision is a result of spatial tuning, starting already in the retina, spatial frequency perception in echolocation is achieved by object-specific reflection properties that determine the perceived echo-acoustic object signature. The demonstration of a high-pass filter in bat echolocation reveals a functional similarity between vision and echolocation, which underlies figure-ground-separation and allows both systems access to the spatial contours in the environment. The functional similarities, yet mechanistic differences, highlight the need for spatial environmental information, independent of sensory system. The auditory system excels in measuring minute differences in echo arrival times. But when it comes to the tracking of changes of echo properties over time, the echolocation system of a typical bat seems to be at a disadvantage. The echolocation call of frequency-modulating bats is too short to track an entire movement cycle. In order to track movement, bats have to compare memorised sequences of call-echo pairs. In the second and third chapters, I quantified the sensitivity of bat echolocation to the temporal modulation of echo parameters. In nature, fluttering insect wings cause echo modulations; the echoes carry modulations in echo delay and in echo amplitude simultaneously. In the second chapter, I introduce an auditory virtual reality where I can manipulate delay independently from amplitude and tease apart the effects of both parameters on perception. I demonstrate that in the frequency-modulating bat Phyllostomus discolor the sensitivity for modulations in echo delay depends on the rate of the modulation, with bats being most sensitive at modulation rates below 20 Hz and above 50 Hz. I show that echolocation is susceptible to interference between call repetition rate and modulation rate. I propose that this phenomenon constitutes an echo-acoustic wagon-wheel effect. I further demonstrate how at high modulation rates sensitivity could be rescued by using spectral and temporal cues introduced by Doppler-distortions. Thus, I present evidence that Doppler distortions may play a crucial role in flutter sensitivity in the hundreds of frequency-modulating bat species worldwide. In the third chapter, I deepen my investigations into the sensitivity of bat echolocation to temporal echo modulations. I use the virtual reality approach to generate modulations in echo amplitude independent from echo delay. I show that Phyllostomus discolor successfully detected these modulations in echo amplitude and that their performance increased with the rate of the modulation. I suggest that amplitude-modulation detection with echolocation differs fundamentally from delay-modulation detection and speculate that the mechanism to detect fast amplitude modulations relies on spectral cues. In summary, this thesis provides experimental evidence on important perceptual processes in the echolocation of frequency-modulating bats. I give a proof-of-principle demonstration offering release from the supposed trade-off between temporal and spatial acuity and challenging the view that the auditory system’s sensory constraints inevitably lead to detrimental echo-acoustic performance. Thereby, my findings highlight the diversity of selective pressures working on the echolocation system of bats. This thesis therefore has implications on the fields of neuroethology, behavioural ecology, animal physiology and evolution, and may contribute to the further development of technical sonar.
echolocation, biosonar, echo-imaging, bats, Phyllostomus discolor, figure-ground separation, neural activation patterns, virtual target, Doppler, wagon-wheel effect, SAM
Baier, Anne Leonie
2019
English
Universitätsbibliothek der Ludwig-Maximilians-Universität München
Baier, Anne Leonie (2019): Coding of spatial and temporal frequency in bat biosonar. Dissertation, LMU München: Faculty of Biology
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Abstract

Fledermäuse senden Ultraschallrufe aus und lauschen auf Echos um sich in ihrer Umgebung zu orientieren und Beute zu jagen. Dank dieser Fähigkeit zur Echoortung sowie zum aktiven Flug haben sich Fledermäuse eine überaus ergiebige ökologische Nische erschlossen, den nächtlichen Luftraum. Ihr "sechster Sinn" hat Fledermäusen also Unabhängigkeit vom Sonnenlicht beschert. Aber inwiefern kann Hören Sehen ersetzen? Die vorliegende Arbeit beschäftigt sich mit der Frage wie Echoortung bestimmte räumliche und zeitliche Parameter der Umgebung verarbeitet. Wenn es um die Wahrnehmung räumlicher Strukturen geht, stehen echoortende Tiere vor einer speziellen Herausforderung. Die Cochlea, das Sinnesepithel des Hör-systems, kann Rauminformation nicht direkt kodieren. Stattdessen muss Rauminformation errechnet werden, über den Vergleich der Signale an beiden Ohren. Im ersten Kapitel dieser Dissertation teste ich die Hypothese, dass Echoortung dennoch Raumfrequenzen heranzieht um ein Bild der Umgebung zu formen. Das Konzept der Raumfrequenz spielte eine entscheidende Rolle in unserem Verständnis von visueller Wahrnehmung. In der vorliegenden Arbeit zeige ich, dass trotz grundlegender mechanistischer Unterschiede zwischen Seh- und und Hörvermögen beide Sinnessysteme Zugang zu Raumfrequenzinformation haben. Sechs Fledermäuse (Phyllostomus discolor) wurden darauf andressiert, eine Oberfläche mit Wellen unter-schiedlicher Raumfrequenz und Tiefe von einer glatten Oberfläche zu unterscheiden. Meine Messungen zeigen dass Fledermäuse viel empfindlicher gegenüber hohen Raumfrequenzen sind als gegenüber niedrigen Raumfrequenzen, d.h. einen sensorischen Hochpassfilter für Raumfrequenz besitzen. Zusätzlich untersuchte ich welche sensorischen Reize den Fledermäusen zur Verfügung stehen um Raumfrequenz zu bewerten. Ich fand heraus, dass diese Reize sich grundlegend von solchen unterscheiden, welche die visuelle Wahrnehmung von Raumfrequenz vermitteln. Während visuelle Raumfrequenzwahrnehmung das Ergebnis feinabge¬stimmter räumlicher Empfindlichkeit der Retinazellen ist, wird Raumfrequenz¬wahrnehmung mit Echoortung durch objektspezifische Reflektionseigenschaften erreicht. Der Nachweis eines Hochpassfilters in der Echoortung von Fledermäusen offenbart funktionelle Gemeinsamkeiten zwischen Sehen und Echoortung, die beiden Systemen Zugang zum Raumprofil der Umgebung ermöglichen und damit der Figur-Grund-Wahrnehmung zugrunde liegen. Diese funktionellen Gemeinsamkeiten, aber mechanistischen Unterschiede machen deutlich, dass ein Sinnessystem-übergreifender Bedarf an räumlicher Umgebungsinformation besteht. Das Gehör brilliert in der Messung winziger Laufzeitunterschiede. Doch wenn es darum geht zeitlichen Änderungen von Echoparametern zu folgen, scheint das Echo-ortungssystem einer typischen Fledermaus im Nachteil. Der Ortungsruf einer frequenzmodulierenden Fledermaus ist zu kurz um einen kompletten Bewegungs¬zyklus abzubilden. Um Bewegung nachzuverfolgen müssen Fledermäuse die Laufzeit-unterschiede ganzer Sequenzen von Ruf-Echo-Paaren vergleichen. Im zweiten und dritten Kapitel der vorliegenden Arbeit quantifizierte ich die Empfindlichkeit von Fledermaus¬echoortung für zeitliche Modulationen verschiedener Echoparameter. Schlagende Insektenflügel erzeugen natürliche Echomodulationen, und zwar gleichzeitig Modulationen von Laufzeit und Lautstärke. Im zweiten Kapitel führe ich eine Methode ein, mit deren Hilfe sich Laufzeit und Lautstärke der Echos unabhängig voneinander manipulieren lassen. Eine akustische virtuelle Realität ermöglicht die separate Untersuchung der Effekte des jeweiligen Parameters auf die Wahrnehmung der Fledermaus. Ich zeige, dass bei der frequenz-modulierenden Fledermaus P. discolor die Empfindlichkeit für Modulationen der Echolaufzeit stark von der Modulationsrate abhängt. Am empfindlichsten waren die Tiere bei Modulationsraten unter 20 Hz und über 50 Hz. Ich zeige, dass Echoortung für Wechselwirkungen zwischen Modulationsrate und Rufrate anfällig ist, ein Phänomen, das ich als einen echoakustischen Wagenradeffekt bezeichne. Weiter zeige ich, dass bei hohen Modulationsraten Doppler-Verzerrungen zusätzliche spektrale und zeitliche Reize herbeiführen, was den Wiederanstieg der Empfindlichkeit bei hohen Modulationsraten erklären kann. Die bedeutet, dass für die weltweit hunderten Arten frequenzmodulierender Fledermäuse Doppler-Verzerrungen eine wichtige Rolle bei der Flügelschlagwahrnehmung spielen könnten. Im dritten Kapitel vertiefe ich meine Untersuchungen zum Thema Empfindlichkeit von Echoortung gegenüber Echomodulationen. Mit Hilfe der virtuellen Realität moduliere ich die Echolautstärke unabhängig von der Echolaufzeit. Ich kann zeigen, dass P. discolor diese Lautstärkemodulationen wahrnehmen kann und dass die Detektionsleistung der Tiere mit der Modulationsrate ansteigt. Ich führe an, dass sich die Wahrnehmung von Lautstärkemodulationen mit Echoortung grundlegend von der Wahrnehmung von Laufzeitmodulationen unterscheidet. Weiter spekuliere ich, dass der Wahrnehmung schneller Lautstärkemodulationen spektrale Reize zu Grunde liegen. In ihrer Gesamtheit liefert die vorliegende Arbeit experimentelle Nachweise zu wichtigen perzeptorischen Prozessen in der Echoortung frequenzmodulierender Fledermäuse. Meine Erkenntnisse zeigen eine Möglichkeit auf, wie Fledermäuse dem vermeintlich unumgänglichen Kompromiss zwischen räumlichem und zeitlichem Auflösungsvermögen entgehen könnten. Damit stelle ich eine Alternative zur traditionellen Sichtweise, dass die sensorischen Einschränkungen des Gehörs automatisch zu geringerer Leistungsfähigkeit führen. Ich lege dar wie divers die Selektionsfaktoren sind, die auf das Echoortungssystem von Fledermäusen einwirken. Diese Dissertation nimmt daher Einfluss auf die Forschungsbereiche Neuroethologie, Verhaltensökologie, Tierphysiologie und Evolution, und kann zur Weiterentwicklung technischen Sonars beitragen.

Abstract

Bats emit ultrasonic cries and listen to the reflected sounds to orient and forage in their environment. The rich ecological niche of nocturnal air space became accessible through bats’ capability of sustained flight and echolocation. Their “sixth sense” gained them autonomy from sunlight, but to what extent can hearing replace vision? This thesis addresses the question how echolocation encodes certain spatial and temporal parameters of the environment. Echolocation poses a challenge to the perception of spatial layouts because the auditory sensory epithelium, the cochlea, does not explicitly encode space like the eye’s retina does; space must be computed by comparing echo cues at both ears. In the first chapter of this thesis, I test the hypothesis that despite this challenge, bat echolocation utilizes the concept of spatial frequency to form perceptual representations of bats’ habitat. Spatial frequency has been crucial to understand visual perception. I show that both sensory systems, echolocation and vision, have access to spatial frequency information despite their fundamental mechanistic differences. I trained six bats (Phyllostomus discolor) to discriminate ripples of different spatial frequencies from a smooth surface and measured echo-acoustic depth-contrast-sensitivity functions. I show that bats are much more sensitive to high spatial frequencies, exemplifying a spatial high-pass filter. Additionally, I evaluated the perceptual cues available to the bats to assess spatial frequency and found them fundamentally different from those in vision. While spatial frequency perception in vision is a result of spatial tuning, starting already in the retina, spatial frequency perception in echolocation is achieved by object-specific reflection properties that determine the perceived echo-acoustic object signature. The demonstration of a high-pass filter in bat echolocation reveals a functional similarity between vision and echolocation, which underlies figure-ground-separation and allows both systems access to the spatial contours in the environment. The functional similarities, yet mechanistic differences, highlight the need for spatial environmental information, independent of sensory system. The auditory system excels in measuring minute differences in echo arrival times. But when it comes to the tracking of changes of echo properties over time, the echolocation system of a typical bat seems to be at a disadvantage. The echolocation call of frequency-modulating bats is too short to track an entire movement cycle. In order to track movement, bats have to compare memorised sequences of call-echo pairs. In the second and third chapters, I quantified the sensitivity of bat echolocation to the temporal modulation of echo parameters. In nature, fluttering insect wings cause echo modulations; the echoes carry modulations in echo delay and in echo amplitude simultaneously. In the second chapter, I introduce an auditory virtual reality where I can manipulate delay independently from amplitude and tease apart the effects of both parameters on perception. I demonstrate that in the frequency-modulating bat Phyllostomus discolor the sensitivity for modulations in echo delay depends on the rate of the modulation, with bats being most sensitive at modulation rates below 20 Hz and above 50 Hz. I show that echolocation is susceptible to interference between call repetition rate and modulation rate. I propose that this phenomenon constitutes an echo-acoustic wagon-wheel effect. I further demonstrate how at high modulation rates sensitivity could be rescued by using spectral and temporal cues introduced by Doppler-distortions. Thus, I present evidence that Doppler distortions may play a crucial role in flutter sensitivity in the hundreds of frequency-modulating bat species worldwide. In the third chapter, I deepen my investigations into the sensitivity of bat echolocation to temporal echo modulations. I use the virtual reality approach to generate modulations in echo amplitude independent from echo delay. I show that Phyllostomus discolor successfully detected these modulations in echo amplitude and that their performance increased with the rate of the modulation. I suggest that amplitude-modulation detection with echolocation differs fundamentally from delay-modulation detection and speculate that the mechanism to detect fast amplitude modulations relies on spectral cues. In summary, this thesis provides experimental evidence on important perceptual processes in the echolocation of frequency-modulating bats. I give a proof-of-principle demonstration offering release from the supposed trade-off between temporal and spatial acuity and challenging the view that the auditory system’s sensory constraints inevitably lead to detrimental echo-acoustic performance. Thereby, my findings highlight the diversity of selective pressures working on the echolocation system of bats. This thesis therefore has implications on the fields of neuroethology, behavioural ecology, animal physiology and evolution, and may contribute to the further development of technical sonar.