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The role of hybridization in the colonization of newly opened habitats
The role of hybridization in the colonization of newly opened habitats
For a long time the role of hybridization in ecological and evolutionary process has been underestimated in the animal kingdom. In contrast, the number of studies reporting successful hybridization has increased tenfold in the last decades. It has often been reported that the establishment of hybrids has been connected with their abilities to colonize new and extreme environments. The aim of this thesis was to evaluate which processes lead to frequently observed hybrid establishment in the Daphnia longispina species complex. Daphnia are cyclical parthenogens with an asexual and a sexual phase of reproduction, during which hybrids are produced. Hybrids of this species complex are known to be less successful in sexual reproduction compared to their parental species. As Daphnia mainly survive winter by producing sexual resting eggs, the main focus was set on how hybrids survive winter and reach high abundances in spring. Therefore, Daphnia individuals were sampled during spring over six consecutive years and monthly during one year in ten shallow lakes strongly affected by winter. Using microsatellite data the following three scenarios were tested: 1) recurrent hybridization events, 2) survival as asexual females during winter and 3) establishment of hybrids via migrants. Furthermore, several experimental surveys were performed to find possible traits that facilitate the dominance of a “successfully hybrid” clone, as observed in one of the tested lakes in two consecutive years. A mathematical model was created to evaluate various possible traits that might facilitate the establishment of hybrids. In the spring samples high levels of linkage disequilibrium and observed heterozygosity were found in hybrids, indicating that they mainly survive as asexual females during winter. Enhanced survival of asexual females in hybrids was confirmed in the Experiment exposing hybrids and parental species to winter conditions. In addition, the mathematical model confirmed that an enhanced overwintering as asexual females can lead to an establishment of hybrids. Interestingly, field data showed that cold winters resulted in lower numbers of hybrid genotypes in the following spring suggesting a selection of hybrids with high capabilities to survive winter. In the mathematical model hybrids dominated the community during cold winters, while warm winters could lead to the loss of such an advantage. Low migration rates and high genetic differentiation in hybrids compared to the parental species suggest that migration of hybrids could be excluded. Overall the results of my thesis suggest that an enhanced parthenogenetic reproduction of Daphnia hybrids during winter can facilitate their successful establishment. Furthermore, such an advantage depends on the severity of the winter., Lange Zeit wurde die Rolle der Hybridisierung in ökologischen und evolutionären Prozessen im Reich der Tiere unterschätzt. Im Gegensatz dazu stieg die Anzahl der Studien, die über erfolgreiche Hybridisierung berichten, in den letzten Jahrzehnten um das Zehnfache. Diese Studien berichten häufig darüber, dass die Etablierung von Hybriden mit ihrer Fähigkeit zusammenhängt, neue und extreme Umwelten zu kolonisieren. Das Ziel dieser Arbeit besteht darin zu evaluieren, welche Prozesse zu der häufig beobachteten Etablierung von Hybriden im D. longispina Artenkomplex führen. Daphnien sind zyklische parthenogenetische Organismen mit einer asexuellen und einer sexuellen Reproduktionsphase, während derer Hybride gebildet werden. Hybride dieses Artenkomplexes sind dafür bekannt, dass sie im Vergleich zu ihren Elternarten weniger erfolgreich in der sexuellen Reproduktion sind. Da Daphnien den Winter vor allem durch die Produktion sexueller Dauereier überleben, wurde ein Hauptaugenmerk darauf gerichtet, wie Hybride den Winter überleben und hohe Häufigkeiten im Frühling erreichen. Dazu wurden Daphnien-Individuen über einen Zeitraum von sechs aufeinander folgenden Jahren sowie monatlich innerhalb eines Jahres in zehn seichten Seen, welche stark durch den Winter beeinflusst sind, beprobt. Mithilfe von Mikrosatellitendaten wurden drei Szenarien getestet: 1) wiederkehrendes Vorkommen von Hybridisierung, 2) das Überleben von asexuellen Weibchen während des Winters und 3) die Etablierung von Hybriden durch Migranten. Des Weiteren wurden mehrere experimentelle Studien durchgeführt, um mögliche Merkmale zu finden, die die Dominanz eines „erfolgreichen Hybrid-Klons“, der in einem der beprobten Seen in zwei aufeinander folgenden Jahren beobachtet wurde, erklären. Es wurde außerdem ein mathematisches Modell entwickelt, um verschiedene mögliche Merkmale zu evaluieren, die eine erfolgreiche Etablierung von Hybriden ermöglichen. In den Proben, die im Frühling entnommen wurden, wurden hohe Werte von Linkage Disequilibrium und beobachteter Heterozygotie gefunden, die auf ein hauptsächliches Überleben von asexuellen Weibchen über den Winter hinaus hinweisen. Ein verbessertes Überleben von asexuellen Weibchen in Hybriden wurde in einem Experiment bestätigt, in dem Hybride und Elternarten Winterbedingungen ausgesetzt waren. Außerdem bestätigte das mathematische Modell, dass ein verbessertes Überleben durch asexuelle Weibchen zu einer Etablierung von Hybriden führen kann. Interessanterweise zeigten Felddaten, dass kalte Winter zu einer geringeren Anzahl verschiedener Hybridgenotypen im folgenden Frühling führen können. Das weist darauf hin, dass Hybride mit einer hohen Fähigkeit den Winter zu überleben, selektiert werden. In dem mathematischen Modell dominierten Hybride die Gemeinschaft in kalten Wintern, während warme Winter zu einem Verlust dieses Vorteils führten. Niedrige Migrationsraten und eine hohe genetische Differenzierung in Hybriden im Vergleich zu den Elternarten deuten an, dass Migration von Hybriden ausgeschlossen werden kann. Insgesamt zeigen die Ergebnisse der Arbeit, dass eine verbesserte parthenogenetische Reproduktion von Daphnien- Hybriden während des Winters eine erfolgreiche Etablierung von Hybriden ermöglicht. Dabei hängt dieser Vorteil von der Stärke des Winters ab.
D. longispina complex, hybridization
Griebel, Johanna
2016
Englisch
Universitätsbibliothek der Ludwig-Maximilians-Universität München
Griebel, Johanna (2016): The role of hybridization in the colonization of newly opened habitats. Dissertation, LMU München: Fakultät für Biologie
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Abstract

For a long time the role of hybridization in ecological and evolutionary process has been underestimated in the animal kingdom. In contrast, the number of studies reporting successful hybridization has increased tenfold in the last decades. It has often been reported that the establishment of hybrids has been connected with their abilities to colonize new and extreme environments. The aim of this thesis was to evaluate which processes lead to frequently observed hybrid establishment in the Daphnia longispina species complex. Daphnia are cyclical parthenogens with an asexual and a sexual phase of reproduction, during which hybrids are produced. Hybrids of this species complex are known to be less successful in sexual reproduction compared to their parental species. As Daphnia mainly survive winter by producing sexual resting eggs, the main focus was set on how hybrids survive winter and reach high abundances in spring. Therefore, Daphnia individuals were sampled during spring over six consecutive years and monthly during one year in ten shallow lakes strongly affected by winter. Using microsatellite data the following three scenarios were tested: 1) recurrent hybridization events, 2) survival as asexual females during winter and 3) establishment of hybrids via migrants. Furthermore, several experimental surveys were performed to find possible traits that facilitate the dominance of a “successfully hybrid” clone, as observed in one of the tested lakes in two consecutive years. A mathematical model was created to evaluate various possible traits that might facilitate the establishment of hybrids. In the spring samples high levels of linkage disequilibrium and observed heterozygosity were found in hybrids, indicating that they mainly survive as asexual females during winter. Enhanced survival of asexual females in hybrids was confirmed in the Experiment exposing hybrids and parental species to winter conditions. In addition, the mathematical model confirmed that an enhanced overwintering as asexual females can lead to an establishment of hybrids. Interestingly, field data showed that cold winters resulted in lower numbers of hybrid genotypes in the following spring suggesting a selection of hybrids with high capabilities to survive winter. In the mathematical model hybrids dominated the community during cold winters, while warm winters could lead to the loss of such an advantage. Low migration rates and high genetic differentiation in hybrids compared to the parental species suggest that migration of hybrids could be excluded. Overall the results of my thesis suggest that an enhanced parthenogenetic reproduction of Daphnia hybrids during winter can facilitate their successful establishment. Furthermore, such an advantage depends on the severity of the winter.

Abstract

Lange Zeit wurde die Rolle der Hybridisierung in ökologischen und evolutionären Prozessen im Reich der Tiere unterschätzt. Im Gegensatz dazu stieg die Anzahl der Studien, die über erfolgreiche Hybridisierung berichten, in den letzten Jahrzehnten um das Zehnfache. Diese Studien berichten häufig darüber, dass die Etablierung von Hybriden mit ihrer Fähigkeit zusammenhängt, neue und extreme Umwelten zu kolonisieren. Das Ziel dieser Arbeit besteht darin zu evaluieren, welche Prozesse zu der häufig beobachteten Etablierung von Hybriden im D. longispina Artenkomplex führen. Daphnien sind zyklische parthenogenetische Organismen mit einer asexuellen und einer sexuellen Reproduktionsphase, während derer Hybride gebildet werden. Hybride dieses Artenkomplexes sind dafür bekannt, dass sie im Vergleich zu ihren Elternarten weniger erfolgreich in der sexuellen Reproduktion sind. Da Daphnien den Winter vor allem durch die Produktion sexueller Dauereier überleben, wurde ein Hauptaugenmerk darauf gerichtet, wie Hybride den Winter überleben und hohe Häufigkeiten im Frühling erreichen. Dazu wurden Daphnien-Individuen über einen Zeitraum von sechs aufeinander folgenden Jahren sowie monatlich innerhalb eines Jahres in zehn seichten Seen, welche stark durch den Winter beeinflusst sind, beprobt. Mithilfe von Mikrosatellitendaten wurden drei Szenarien getestet: 1) wiederkehrendes Vorkommen von Hybridisierung, 2) das Überleben von asexuellen Weibchen während des Winters und 3) die Etablierung von Hybriden durch Migranten. Des Weiteren wurden mehrere experimentelle Studien durchgeführt, um mögliche Merkmale zu finden, die die Dominanz eines „erfolgreichen Hybrid-Klons“, der in einem der beprobten Seen in zwei aufeinander folgenden Jahren beobachtet wurde, erklären. Es wurde außerdem ein mathematisches Modell entwickelt, um verschiedene mögliche Merkmale zu evaluieren, die eine erfolgreiche Etablierung von Hybriden ermöglichen. In den Proben, die im Frühling entnommen wurden, wurden hohe Werte von Linkage Disequilibrium und beobachteter Heterozygotie gefunden, die auf ein hauptsächliches Überleben von asexuellen Weibchen über den Winter hinaus hinweisen. Ein verbessertes Überleben von asexuellen Weibchen in Hybriden wurde in einem Experiment bestätigt, in dem Hybride und Elternarten Winterbedingungen ausgesetzt waren. Außerdem bestätigte das mathematische Modell, dass ein verbessertes Überleben durch asexuelle Weibchen zu einer Etablierung von Hybriden führen kann. Interessanterweise zeigten Felddaten, dass kalte Winter zu einer geringeren Anzahl verschiedener Hybridgenotypen im folgenden Frühling führen können. Das weist darauf hin, dass Hybride mit einer hohen Fähigkeit den Winter zu überleben, selektiert werden. In dem mathematischen Modell dominierten Hybride die Gemeinschaft in kalten Wintern, während warme Winter zu einem Verlust dieses Vorteils führten. Niedrige Migrationsraten und eine hohe genetische Differenzierung in Hybriden im Vergleich zu den Elternarten deuten an, dass Migration von Hybriden ausgeschlossen werden kann. Insgesamt zeigen die Ergebnisse der Arbeit, dass eine verbesserte parthenogenetische Reproduktion von Daphnien- Hybriden während des Winters eine erfolgreiche Etablierung von Hybriden ermöglicht. Dabei hängt dieser Vorteil von der Stärke des Winters ab.